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1、苯并a芘污染土壤的植物根际修复研究初探刘世亮1, 2，骆永明2 *，丁克强2，李华2，吴龙华21. 河南农业大学资源与环境学院，郑州 450002；2. 中国科学院南京土壤研究所土壤和环境生物修复研究中心，南京 210008摘要：研究了黑麦草（Lolium multiflorum L.）对多环芳烃苯并a芘污染土壤的修复作用。研究结果表明，土壤中苯并a芘的可提取态wBaP随着时间延长而逐渐减少，黑麦草加快了土壤中可提取态苯并a芘的减少，提高了苯并aP在土壤中的降解率，在1、10、50 mgkg-1苯并a芘处理下，黑麦草生长土壤中苯并a芘的降解率分别达90.3%、87.5%、78.6%；而没有黑麦
2、草生长土壤中苯并a芘的降解率则为79.3%、66.4%、55.6%。黑麦草根际增加土壤中微生物碳的含量，从而提高植物对苯并a芘的降解率。植物的地上部也可积累少量苯并a芘，但植物对苯并a芘的吸收不是黑麦草对其修复的主要机制。土壤自身具有修复苯并a芘的潜能，种植黑麦草具有强化土壤修复苯并a芘污染的作用。关键词：植物修复；黑麦草；多环芳烃；苯并a芘中图分类号：X131.3 文献标识码：A 文章编号：1672-2175（2007）02-0425-07苯并a芘(BaP) 是具有5环结构的、世界公认的强致癌性多环芳烃污染物1-3。因此，苯并a 芘早被美国环保局列入优先控制有毒有机污染物的黑名单4。它常存在
3、于石油污染物中，通过石油开采与运输过程的泄漏、石油污染水灌溉及大气飘尘的沉降等途径进入土壤，由于BaP具有较高的辛醇水分配系数和较高的蒸汽压，在自然环境中很难降解，因此很容易在土壤等环境中积累，造成土壤污染5。20世纪80年代初期，谢重阁等6报道我国石油污灌区土壤中BaP的含量高达2930 mgg-1。另有研究人员7观察到清灌区土壤中的BaP含量10 ngg-1，而污灌后土壤BaP含量则从100500 ngg-1提高至24447000 ngg-1，污染土壤BaP的质量分数可高出清洁土壤几十倍，甚至几百倍。严重的BaP污染土壤，将会给生态系统和人体健康带来危害。近年来，对BaP污染土壤进行修复特
4、别是生物修复已成为国际研究的热点之一。但是，国内外开展的污染土壤清洁技术研究中，对BaP污染土壤的生物修复主要集中于微生物降解研究8-12。另外，利用植物及其根际直接或间接的吸收、同化或降解作用对PAHs污染土壤的修复研究也有一些报道13-14。研究结果表明，植物对PAHs的降解作用主要归功于植物根际的作用，即一方面是由于根际作用增加了微生物降解菌的数量，另一方面是因为植物分泌有机物为微生物共代谢提供了基质底物15。Banks等14利用酥油草进行了苯并a芘污染土壤的降解研究，发现根际可以促进降解，在6个月后降解率可达到50以上，同时表明植物对土壤中BaP归宿的明显影响。Binet16等曾利用黑
5、麦草降解36环PAHs。研究表明，黑麦草根际对降解包括5环和6环的大部分PAHs有很大的潜力，在对加入的PAHs进行老化处理的土壤中尤为明显。随着我国人民生活水平的不断提高，人们的饮食结构逐渐从热量型食品转向营养型食品，特别是在我国经济高速发展的长江三角洲地区，对畜产品的需求逐年加大。因而，我国的农业结构得到了重大调整，一个明显趋势是种植业向养殖业转变，对牧草的需求量越来越高。经济的高速发展和农业结构与环境管理的不合理性，区域性环境污染在加剧。一个潜在的新的环境问题是持久性有机污染物对土壤环境的污染。与此同时，一种利用土壤植物系统来净化修复持久性有机污染物的植物修复技术正在受到青睐。黑麦草是一
6、种多年生的、可以多次收割的草本植物。如果我们能利用需求量日益增加的黑麦草这种牧草植物来修复BaP等有机污染物污染土壤，不仅能改善产地土壤环境质量，而且可以缓解对牧草的需求量，同时还能美化产地环境的景观生态，但是，当前对于黑麦草能否忍耐和修复污染土壤中BaP的问题尚未有很好的回答，对于用来修复多环芳烃的黑麦草作为牧草的安全性同样没有得到应有的评价。鉴于这些问题与需求，以及当前黑麦草对土壤中多环芳烃降解的动态过程及其生物学机理在国内外都还缺乏了解的事实，我们选择了代表性的、高毒性的5环多环芳烃BaP为目标物，重点研究黑麦草对污染土壤中BaP的吸收积累、根际动态变化，并从土壤微生物量的角度探讨了黑麦
7、草根际对BaP降解修复的机理，为多环芳烃污染土壤的植物修复技术发展及其安全性评价提供科学依据和技术原理。1 材料与方法1.1 供试材料1.1.1 土壤供试土壤采自中国科学院南京土壤研究所常熟农业生态实验站内的潜育水耕人为土的表层（0-20 cm），俗名为乌栅土，是一种长江三角洲地区太湖流域的典型水稻土。采集的土壤经风干后过2 mm尼龙筛，室温下保存，其理化性质如下：有机质36.3 gkg-1，全N 2.25 gkg-1，全P 0.75 gkg-1，全K 17.4 gkg-1，游离Fe2O316.25 gkg-1，阳离子交换量21.6 cmolkg-1，pH（H2O）7.8，并含痕量的CaCO3
8、。土壤wBaP为0.043 mgkg-1。1.1.2 植物黑麦草 (Lolium multiflorum L.)。黑麦草种子由江苏省农业科学院牧草研究所购得。1.1.3 化学品BaP（Benzoapyrene）纯度97%，美国Sigma公司产品。1.2 试验与分析方法1.2.1 盆栽试验本试验在中国科学院南京土壤研究所玻璃温室中进行，为期105 d。试验设计4种处理，其wBaP分别为0、1、10、50 mgkg-1。由于我国目前尚没有制定土壤中苯并a芘等多环芳烃的环境标准，而国外学者提出土壤中苯并a芘的最大允许值为土壤苯并a芘背景值20 gkg-117，这是很严格的标准，我国在这个基础上制定出
9、土壤中wBaP超过3 mgkg-1作为需要修复的标准（GB4284-84），因此选择以上四个试验质量分数，可以分别表示为土壤BaP未污染、轻度污染、中度污染、重度污染，对于后两者是需要修复的。先用丙酮溶解所需的BaP量，加入到少部分供试土壤中，待丙酮完全挥发后（12 d），将其拌入全部供试土壤中，充分混匀，放置1周后装盆，每盆装土150 g。装盆后称质量加去离子水，使土壤含水量为田间持水量的60。将苗龄为1周的黑麦草移入土壤中，同时设置有相同的Ba P处理质量分数但不种植物的对照试验。各处理均重复3次。在盆栽试验期间，土壤水分维持在田间持水量的60%。生长过程中在15、30、45、60、75、
10、90、105 d时分别取样，由于黑麦草的根系在植物生长的盆钵中相当发达，也比较密，因此将种植黑麦草的土壤作为根际土壤，而没有种植黑麦草的土壤看成本体土壤。前人也有类似的做法18。去除植物根后，土壤于室温下暗处风干，过20目筛，待分析。1.2.2 土壤中BaP可提取态质量分数参照宋玉芳等19的方法，采用超声提取，高效液色谱仪(HPLC)荧光检测器进行测定。本研究提取和测定步骤如下：称取5.00 g风干土样于玻璃离心管中，加入二氯甲烷20 mL，超声提取2 h，超声时保证水温不超过40 。取出后以4000 rmin-1离心，吸上清液10 mL于茄形瓶中，在控制水温为40 的旋转蒸发器中旋转浓缩至干
11、，然后加入2 mL环已烷对茄形瓶中物质进行溶解。另称1.0 g经300 下处理2 h的干燥硅胶于小烧杯中，加10 mL正已烷浸泡15 min，然后装硅胶柱。吸茄形瓶中环已烷溶解液0.5 mL进行过柱。用11正已烷和二氯甲烷混合液进行洗脱，首次1 mL洗脱液弃去，再接2 mL洗脱液于刻度试管中，用高纯氮气吹干。加2 mL乙腈溶解，用Class-VP5X Shimadzu HPLC测定。1.2.3 植物样品中BaP的测定采用超声提取，高效液相色谱仪（HPLC）荧光检测器测定。 植物样品中BaP的提取步骤如下：取一定量制备好的植物样品于50 mL的玻璃离心管中，加入20 mL甲醇提取剂，于超声水浴锅
12、中提取15 min后将离心管放在离心机内，以4000 rmin-1离心，将上清液转移到一个装有玻璃纤维棉和无水硫酸钠漏斗中过滤，滤液于有盖的三角瓶中。再于离心管中加入20 mL的甲醇，进行超声提取，重复3次，合并有机相，然后进行样品浓缩和净化，其步骤与土壤的相同。1.2.4 土壤微生物生物量碳量测定采用氯仿薰蒸浸提法20。1.2.5 方法回收率试验步骤称取5.0 g土壤置于25 mL玻璃离心管中，加入配制好的BaP丙酮溶液，同时进行本底空白试验，重复4次。将上述样品于暗处放置，待有机溶剂挥发至干后进行样品的提取，BaP的回收率按宋玉芳等19的方法测定。1.3 数据处理本文结果为3次重复的平均值
13、，数据经方差分析，用新复极差法作多重比较。2 结果与讨论2.1 方法回收率结果为了评价方法的准确度，选用了试验用土壤，按上述方法测定土壤本底以及加入BaP丙酮溶液后土壤中BaP的含量。方法回收率实验结果表明，土壤样品BaP的回收率为86.90%2.92%，所以此方法适合BaP测定的要求。2.2 BaP处理下黑麦草生物量的动态变化图1 BaP污染土壤上黑麦草地上部分植物鲜质量的动态变化Fig. 1 Changes in shoot biomass of ryegrass plants grown in BaP polluted soilCK: 对照处理；BaP-1：指土壤中添加的wBaP为1 m
14、gkg-1, BaP-10：指土壤中添加的wBaP为10 mgkg-1，BaP-50：指土壤中添加的wBaP为50 mgkg-1。下同。图1显示BaP污染土壤上黑麦草地上部分植物鲜质量的动态变化。与对照比较，1、10、50 mgkg-1三个BaP处理的黑麦草地上部分植物鲜质量在前90 d总体上都没有显著差异，但黑麦草生长时间到105 d时，观察到高wBaP处理（50 mgkg-1）对黑麦草生长的抑制作用（p0.05）。在整个试验期间三个BaP处理间的黑麦草地上部分植物鲜质量无显著变化。这说明黑麦草对土壤中多环芳烃BaP的毒性有较强的忍耐性。通常，自然土壤和一般农地中的wBaP低于3 mgkg-
15、1，因而种植黑麦草不会出现BaP的毒害。同时，黑麦草生长周期长，生物量大，根系发达，为多年生植物，具有较好的景观等特性。据此，黑麦草是一种可以用来恢复BaP等多环芳烃污染土壤植被景观的草本植物。2.3 土壤中可提取BaP浓度的动态变化如图2(下页)所示，随着时间延长，土壤中的可提取wBaP逐渐减少。在3个wBaP处理中，可提取量都在45 d内降低迅速，随后变慢。在黑麦草生长后期，在wBaP 为1 mgkg-1处理下的土壤中可提取wBaP几乎没有变化，但对于wBaP为10 mgkg-1处理，土壤中可提取wBaP下降明显，同时在50 mgkg-1处理中，其值也有减少趋势。这可能是因为在较低质量分数
16、（1 mgkg-1）下，被土壤螯合的BaP较稳定，不易降解，而在wBaP为10 mgkg-1时土壤中的微生物和植物根系没有受到BaP的毒害，进一步参与了对BaP的降解作用，但在wBaP为50 mgkg-1下，较高的BaP毒性显示出来，抑制了其在土壤中的生物降解。同时从图2可以看出，没有种植物的非根际土壤中可提取态BaP也有较大幅度的减少。根际与非根际土壤中可提取态BaP减少的可能原因有：（1）生物性减少，即土壤中植物和微生物参与了对土壤中的BaP的吸收或降解；（2）非生物减少，即土壤颗粒的吸附使提取剂不能完全提取21或挥发。可提取BaP在土壤中减少的规律与前人的研究结果非常相似，即土壤中多环芳
17、烃的降解趋势为在植物生长的前期（40 d）土壤中可提取态质量分数降解非常快，随后是一个缓慢的减少过程15,22-23。至于减少的量是由于完全降解为其它物质还是被土壤颗粒特别是腐殖酸所螯合锁定而未能被提取出，还有待进一步探明。不过，从本试验可提取BaP随时间大幅度减少的事实表明，土壤自身及其与黑麦草植物系统都具有较强的修复多环芳烃污染的功能及潜力。从图2还可以看出，BaP在土壤中的下降曲线符合指数模型，不同BaP质量分数处理下根际与非根际土壤中的动力学过程可用以下方程来表示：wBaP为1 mgkg-1处理下黑麦草根际土壤：y = 1.0062402e-0.2251x，r = 0.9766；wBa
18、P为1 mgkg-1处理下黑麦草非根际土壤：y = 0.6897e-03504x，r = 0.8671；wBaP为10 mgkg-1处理下黑麦草根际土壤：y = 9.6231e-0.175x，r = 0.9889；wBaP为10 mgkg-1处理下黑麦草非根际土壤：y = 8.6892e-0.2965x，r = 0.9902；w(土壤BaP)/(mgkg-1)w(土壤BaP)/(mgkg-1)w(土壤BaP)/(mgkg-1)图2 不同BaP质量分数处理土壤中可提取wBaP的动态变化Fig. 2 Changes in extractable concentrations of BaP in s
19、oil treated with different amounts of BaPwBaP为50 mgkg-1处理下黑麦草根际土壤：y = 49.783e-0.1211x，r = 0.9871；wBaP为50 mgkg-1处理下黑麦草非根际土壤：y = 38.794e-0.2232x，r = 0.9605。2.4 黑麦草对土壤中BaP的修复作用黑麦草可以显著地促进土壤中BaP的降解（图2）。在试验过程中，在3种wBaP处理下，非根际土壤中可提取态的wBaP始终显著地高于根际土壤中可提取态wBaP（p0.05）。在低wBaP处理中，除105 d外，其它各测定时间的根际土壤中可提取wBaP都显著地
20、低于非根际土壤（p0.05）；在wBaP为10 mgkg-1处理下，整个试验期间根际和非根际土壤中可提取态wBaP间的差异都很明显（p0.05）；在高质量分数（50 mgkg-1）处理中，二者的差异更加显著，但在没有植物根系的参与下，45 d后BaP在土壤中的自然减少非常缓慢，极显著地低于根际土壤（p0.01）。黑麦草植物根系，可能缓解了高质量分数BaP对土壤微生物或酶的毒性，从而提高了对土壤中BaP的降解能力。总体上，在低、中、高三种处理下105 d的盆栽试验内，根际土壤中BaP降解率高于非根际土壤，三种wBaP处理在根际土壤中的降解率（土壤中BaP的初始可提取态wBaP减去特定时间土壤中可
21、提取态wBaP除以土壤中BaP的初始提取wBaP的百分数）分别为90.3%，87.5%，78.6%，而非根际土壤中的降解率分别为79.3%，66.4%，55.6%。由表1可见，非根际土壤中可提取BaP的wBaP减去根际土壤中BaP的可提取wBaP的差值有一动态变化的现象，这些差值反映了植物根际对BaP的诱导强化降解作用。其降解强度随土壤中污染物BaP的wBaP和植物生育时期而变化。直观上，在0到45 d之间，这种强度是逐渐增大的，但第45 d以后，三种wBaP处理的这种强度都有所降低，这一现象与丁克强等人的研究基本符合，只不过他们的研究对象为3环的菲24，而本研究对象为5环的BaP。黑麦草根际
22、对不同多环芳烃的诱导强化降解作用可能有类同的规律。2.5 黑麦草对土壤中BaP的直接吸收修复作用 虽然多环芳烃属于大分子有机化合物，但在土壤植物系统中仍然可以由土壤中转移到植物根部及地上部分25。Edwards26研究了生长在营养液中开花和结实期的矮菜豆对14C-蒽的吸收和迁移。结果表明，矮菜豆能够从根部吸收蒽并转移蒽及其代谢物到其他植物组织器官。本试验黑麦草体内污染物含量的动态变化见图3。在第15 d时，50 mgkg-1 BaP处理中黑麦草地上部的污染物含量为1.24 mgkg-1；10 mgkg-1和1 mgkg-1处理中黑麦草地上部的wBaP分别为0.48 mgkg-1，0.43 mg
23、kg-1。随着时间的延长黑麦草地上部的wBaP都有减少的趋势，其原因可能有二：（1）黑麦草移栽到土壤中，一开始对BaP有明显的吸收作用（可能同时通过根部和叶部吸收，遗憾的是本实验没有测定空气中的BaP质量浓度），但随着黑麦草生物量的增加，对体内的BaP起到稀释作用，所以后来体内wBaP不增反减；（2）一般植物对体内的有机污染物都有同化作用，所以也有可能把吸收到体内的BaP转化为其它中间产物或同化为木质部成分26。总体来说，在植物生长的后期体内的BaP质量分数减少了。这也证明，黑麦草对BaP有直接吸收修复的作用。表1 不同BaP质量分数下非根际与根际土壤中可提取态wBaP的差值Table 1 D
24、ifferences in extractable BaP concentration between non-rhizosphere soil and rhizosphere soilBaP添加量/(mgkg-1)植物生长天数/d0153045607590105100.190.240.350.260.280.150.111002.002.562.571.601.951.731.9050011.3015.0022.0518.9313.8713.4210.67注：表中的值为非根际土壤中可提取wBaP减去根际土壤中可提取wBaP的差值图3 不同BaP处理土壤上黑麦草体内wBaP的动态变化Fig.
25、3 Changes in BaP concentration in above-ground ryegrass plants grown in soils receiving different amounts of BaP2.6 BaP污染土壤微生物碳量动态变化与植物修复土壤微生物生物量是指土壤中体积小于5103 m3的生物总量，能灵敏地反映环境因子的变化，所以可作为评价土壤质量和土壤污染程度及土壤中微生物对污染物进行降解的重要指示之一27。由图4可见，在15 d到45 d之间总体上添加BaP处理间的土壤微生物生物量比较接近，但第45 d以后，各处理间出现了明显差异，其中10 mgkg-1
26、wBaP处理土壤中的微生物碳量增加最快、幅度最大，其次是1 mgkg-1的，50 mgkg-1处理的最小。统计分析表明，在第75 d时，10 mgkg-1和1 mgkg-1处理中的微生物碳量明显地高于50 mgkg-1处理（p0.05），90 d以后10 mgkg-1处理的明显地高于其它两个BaP处理的，而1 mgkg-1处理下的又明显地高于50 mgkg-1处理的。这说明低、中剂量的BaP加入土壤后，刺激了土壤微生物大量生长，从而加速了微生物对其本身的根际降解，而高质量分数的剂量加入后，对微生物产生了毒害作用，抑制了土壤微生物的生长繁殖，所以其根际降解率比较低。3 结论土壤中BaP的减少量在
27、有黑麦草生长的情况下明显地高于无植物生长的情况下，说明种植黑麦草能促进土壤中BaP的降解修复。这种促进作用与黑麦草吸收或同化BaP有关，更与根际土壤中微生物生物量增加及相关酶活性的增加有关。利用植物诱导强化根际土壤修复多环芳烃等持久性有机污染物的可能性是存在的。在农业结构调整中种植牧草，可以发挥其修复净化土壤BaP等多环芳烃污染物的作用。但是，值得注意的是随着外加BaP质量分数的增加，如超过50 mgkg-1时，这种植物对所试验土壤的修复效果减弱，这种弱化现象可能与高质量分数BaP处理后植物生长受抑制和根际土壤微生物量及其酶活性降低有关，这就需要筛选和应用更具耐性和修复潜力的植物。此外，由于植
28、物可吸收积累BaP等多环芳烃，在利用黑麦草等植物修复有机污染物的同时，需要科学地监测和评价植物对BaP等多环芳烃的吸收和积累性，以防止多环芳烃的食物链污染及危害。图4 不同BaP质量分数根际与非根际土壤间微生物碳量的差值变化Fig. 4 Changes in differences of microbial biomass C between non-rhizosphere soil and rhizosphere soil under different concentrations of added BaP 注：图中的值为根际与非根际土壤间微生物碳量的差值。参考文献：1 PARK K S,
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